בחירתו של ביאליק בתל אביב נחשבה לכבוד גדול לעיר, ובמרס 1924, כשבוע לאחר עלייתו ערך לו ראש העיר, מאיר דיזנגוף, קבלת פנים חגיגית.

בטקס הוכרז שהרחוב שבו ביקש לבנות את ביתו ייקרא על שמו. דיזנגוף אמר בדברי ברכתו: "בשם עיריית תל-אביב אני מוסר לך את הרחוב שעל שמך. תבנה לך בית על המגרש שיש לך ברחוב הזה, ותהיה אזרח שלנו".

תכנון הבניין נמסר לאדריכל יוסף מינור. זה היה בניין מפואר בסגנון אדריכלי אקלקטי ברוח הסגנון שרווח בשנות העשרים בתל אביב. מינור שילב מאפיינים מהמזרח הערבי והאיסלמי יחד עם המערבי. הסגנון המוסלמי בא לידי ביטוי בכיפה ובמרפסת העץ. העמוד ושתי הקשתות שבמרפסת האחרת דומים למרכיבים האופייניים לארמון הדוג'ים בונציה, שגם היא הושפעה מבנייה מזרחית. חדר המגורים הרחב מזכיר בית כנסת אירופי ובקצהו גומחה מעוגלת. בחצר האחורית ניטע גן שכלל את שבעת המינים. את פנים הבית מעטרים אריחי קרמיקה שהוכנו בסדנת "בצלאל" ומציגים את פרשת המרגלים, ארון הברית ושנים-עשר השבטים.

ביאליק ומניה, אשתו, עברו לגור בבית בשנת 1926, אך זמן קצר לפני מותו בשנת 1934 עקרו מביתם, השכירו אותו למשפחה מדרום אפריקה, ושכרו דירה ברמת גן. לאחר מותו העבירה מניה אלמנתו את הבית לרשות העירייה. כך נוסדה "אגודת בית ביאליק". במשך שנים שימש הבית את אגודת הסופרים על כינוסיה הספרותיים והתרבותיים, וספריית המשורר הייתה פתוחה לקהל הרחב.

בשנות השישים הוקם על שטח הגן מאחורי הבית בית מניה ביאליק, לפי צוואתה. היא בקשה להקים בחצר מבנה שיוקדש לפעילות נשים סופרות ואמניות. הבניין שתוכנן ע"י מהנדס העיר עמיעז, היה אופייני לשנות הששים: קווים ישרים וחלונות לכל גובה הבניין. גם היום בית ביאליק ובית מניה הם בניינים ציבוריים שמקיימים תערוכות ומפגשי תרבות.